高度產業文明滅亡後，世界幾乎由腐海籠罩，嚴重威脅人類生存空間。一日，娜烏西卡又到腐海探索其奧祕，突然感到不安，原來有人遭王蟲攻擊了！娜烏西卡以御風使的技術制止王蟲，化解了這場危機，此時才發現王蟲攻擊的對象是猶巴老師－－一位著名的劍客。娜烏西卡與生俱來馴服動物的力量，才一年不見就成長不少，讓猶巴十分驚訝。 回到谷內，一片祥和寧靜，與谷外的荒漠形成強烈的對比。眾人竭誠歡迎猶巴的到來，並欣賞著娜烏西卡剛從腐海帶回的王蟲殼。猶巴到風之谷族長基爾房內閒聊，談到古老的傳說他身穿藍衣，站在金色的原野上，聯繫著消失了的大地的線索，然後，引導人們到蔚藍清淨的地方... 夜裡，娜烏西卡為腐海之謎擔憂著，忽然有人通報說風不太尋常，她趕緊起身至瞭望臺，只見多爾梅吉亞的大型船想辦法迫降。娜烏西卡乘滑翔翼升空，卻見機上滿滿是蟲！說時遲那時快，飛行船撞上山壁墜毀了......娜烏西卡將機上唯一的乘客救了出來，那人自稱是培吉特的拉絲黛兒，只說了請把貨物燒掉的遺言就去世了。另一頭有隻巨牛虻還活著！娜烏西卡再次發揮馴服的能力帶領牠離開 眾人清除該船帶來的孢子，然而事件才剛開始，首先是該船殘留下巨神兵-- 七天就用火燒了舊世界；再來是一票多爾梅吉亞的如火如荼。娜烏西卡被救出來，卻遭多爾梅吉亞軍攻擊！娜烏西卡正要乘滑翔翼走，敵軍卻攻入船內，此時風之谷的炮艇及時趕到，猶巴將局勢反敗為勝。娜烏西卡坐著炮艇衝向風之谷，此時谷內兩方已呈對峙狀態，奇怪的是風居然停了，祖奶奶覺得空氣中充滿了憤怒，娜烏西卡看到大批蟲群衝向風之谷！原來培吉特以小王蟲作誘餌呼喚蟲群，本來要開火的兩方都避難去了。娜烏西卡這邊阻止了綁小王蟲的人，自己卻也受了傷，衣服被小王蟲的體液染成藍色。可是蟲群氣得忘了小王蟲了，娜烏西卡便要求駕駛者帶他們到蟲群中。此時庫夏娜召喚巨神兵燒王蟲，可是因為時間不夠而潰爛了，只見娜烏西卡來到蟲群前...... 娜烏西卡遭王蟲撞擊而死，用生命平息了王蟲的憤怒。此時奇蹟發生了！王蟲以觸鬚托起娜烏西卡並為她療傷，她醒來時彷彿採在金色的原野，印證了古老的預言。風之谷終於恢復原有的平靜。